长链非编码RNA GASAL1靶向EIF2AK2调控食管鳞癌恶性表型的机制研究

doi:10.3969/j.issn.1006-5725.2026.13.007

实用医学杂志 ›› 2026, Vol. 42 ›› Issue (13): 2317-2330.doi: 10.3969/j.issn.1006-5725.2026.13.007

• 肿瘤诊治与预后专栏 • 上一篇

长链非编码RNA GASAL1靶向EIF2AK2调控食管鳞癌恶性表型的机制研究

马祯雅^1,³,戈艳蕾^2,^4,⁵,甘俊清^1,⁴,金叶^3,⁴,郑璇,孙国贵^1,⁴()

^1.华北理工大学附属医院肿瘤放化疗科河北唐山 063000 ）
^2.华北理工大学附属医院呼吸与危重症科（河北唐山 063000 ）
^3.华北理工大学临床医学院（河北唐山 063000 ）
^4.河北省医工融合精准医疗重点实验室（河北唐山 063000 ）
^5.唐山市生物细胞功能开发及检测创新技术中心（河北唐山 063000 ）
^6.唐山市人民医院中心实验室（河北唐山 063000 ）
^7.唐山市医工融合精准医疗重点实验室（河北唐山 063000 ）

收稿日期:2026-03-26 出版日期:2026-07-10 发布日期:2026-07-14
通讯作者: 孙国贵 E-mail:guogui_sun2021@sina.com
基金资助:
国家自然科学基金面上项目(82472636);河北省创新能力提升计划项目(235A2403D);河北省教育厅河北实验教学及教学实验室建设项目(81)

Mechanism study of long non-coding RNA GASAL1 targeting EIF2AK2 to regulate malignant phenotype in esophageal squamous cell carcinoma

Zhenya MA^1,³,Yanlei GE^2,^4,⁵,Junqing GAN^1,⁴,Ye JIN^3,⁴,Xuan ZHENG,Guogui SUN^1,⁴()

^1.Department of Radiation and Medical Oncology，North China University of Science and Technology Affiliated Hospital，Tangshan 063000，Hebei，China
^2.Department of Respiratory and Critical Care Medicine，North China University of Science and Technology Affiliated Hospital，Tangshan 063000，Hebei，China
^3.Clinical Medicine School，North China University of Science and Technology，Tangshan 063000，Hebei，China
^4.Department of Hebei Key laboratory of Medical?Industrial Intergration Precision Medicine，Tangshan 063000，Hebei，China
^5.Tangshan Innovation Center for Functional Development and Detection of Biological Cells，Tangshan 063000，Hebei，China
^6.Central Laboratory，Tangshan People's Hospital，Tangshan 063000，Hebei，China
^7.Department of Tangshan Key laboratory of Medical?Industrial Intergration Precision Medicine，Tangshan 063000，Hebei，China

Received:2026-03-26 Online:2026-07-10 Published:2026-07-14
Contact: Guogui SUN E-mail:guogui_sun2021@sina.com

摘要/Abstract

摘要：

目的探讨长链非编码RNA（long non-coding RNA，lncRNA）GASAL1和真核翻译起始因子2α激酶2（eukaryotic translation initiation factor 2 alpha kinase 2，EIF2AK2）在食管鳞癌（esophageal squamous cell carcinoma，ESCC）中的表达水平，以及lncRNA GASAL1靶向EIF2AK2对ESCC恶性表型的影响及相关的作用机制，以期为ESCC的诊疗提供新思路。方法应用实时荧光定量聚合酶链反应（real-time quantitative polymerase chain reaction，RT-qPCR）检测lncRNA GASAL1在ESCC组织和细胞中的表达水平，应用组织荧光原位杂交实验检测lncRNA GASAL1在ESCC组织芯片中的平均荧光强度，并且分析lncRNA GASAL1的临床病理特征的相关性。采用细胞荧光原位杂交实验及核质分离实验探查lncRNA GASAL1在ESCC细胞中的分布情况。细胞计数试剂盒-8（cell counting kit-8，CCK-8）检测lncRNA GASAL1对ESCC细胞的细胞活力的影响。通过细胞功能实验分析lncRNA GASAL1对ESCC细胞恶性表型的调控作用。RNA结合蛋白免疫沉淀（RNA binding protein immunoprecipitation，RIP）实验和Western blot实验验证在ESCC细胞中lncRNA GASAL1和EIF2AK2互相作用。免疫共定位实验检测EIF2AK2和lncRNA GASAL1在ESCC细胞中的定位。挽救实验检测lncRNA GASAL1靶向EIF2AK2对ESCC细胞恶性表型的影响。结果 lncRNA GASAL1在ESCC组织和细胞中高表达，与ESCC患者淋巴结转移、临床分期呈正相关，lncRNA GASAL1与EIF2AK2共同定位于细胞质中。敲降lncRNA GASAL1能阻碍ESCC细胞的恶性表型。通过RNA Pull Down+质谱实验筛选出与lncRNA GASAL1结合的蛋白EIF2AK2进行后续实验，RIP和Western blot实验验证了lncRNA GASAL1与EIF2AK2相结合。挽救实验验证敲降EIF2AK2可抑制ESCC细胞活力及增殖、迁移、侵袭能力，而过表达lncRNA GASAL1可逆转该现象。结论 lncRNA GASAL1的高表达与临床分期、淋巴结转移相关，可能是ESCC进展的危险因素。lncRNA GASAL1通过靶向EIF2AK2促进ESCC细胞活力、增殖、迁移和侵袭能力，与ESCC的恶性表型密切相关，是一种潜在的分子标记物，有望成为ESCC的新靶标。

关键词: 食管鳞状细胞癌, lncRNA GASAL1, 真核翻译起始因子2α激酶2, 增殖, 迁移, 侵袭

Abstract:

Objective To investigate the functional role and underlying mechanism of long non-coding RNA GASAL1 and its interaction with eukaryotic translation initiation factor 2 alpha kinase 2 （EIF2AK2） in esophageal squamous cell carcinoma （ESCC）. Methods LncRNA GASAL1 expression in ESCC tissues and cell lines was quantified using quantitative real-time PCR （qRT-PCR） and validated by fluorescence in situ hybridization （FISH）. Clinical correlations were assessed using patient clinicopathological data. Subcellular localization was determined via RNA-FISH and nucleocytoplasmic fractionation. Cell viability， proliferation， migration， and invasion were evaluated using CCK-8， colony formation， wound healing， and Transwell assays， respectively. RNA immunoprecipitation （RIP） followed by western blotting was used to verify the direct interaction between GASAL1 and EIF2AK2. RNA-protein colocalization was visualized by combined FISH and immunofluorescence staining. Rescue experiments were performed to determine whether EIF2AK2 mediates the oncogenic effects of GASAL1. Results GASAL1 was significantly upregulated in ESCC tissues and cell lines compared to controls. Elevated GASAL1 expression positively correlated with lymph node metastasis and advanced clinical stage. Both GASAL1 and EIF2AK2 were predominantly localized in the cytoplasm. Functionally， GASAL1 knockdown significantly impaired ESCC cell viability， proliferation， migration， and invasion. RNA pull-down coupled with mass spectrometry identified EIF2AK2 as a direct binding partner， which was subsequently validated by RIP assays. Rescue experiments revealed that EIF2AK2 knockdown recapitulated the tumor-suppressive effects of GASAL1 silencing， whereas GASAL1 overexpression rescued the malignant phenotypes inhibited by EIF2AK2 depletion. Conclusions GASAL1 is upregulated in ESCC and correlates with aggressive clinicopathological features， suggesting its potential as a prognostic biomarker. Mechanistically， cytoplasmic GASAL1 promotes ESCC progression by interacting with EIF2AK2 to enhance tumor cell proliferation， migration， and invasion. The GASAL1/EIF2AK2 axis represents a promising therapeutic target for ESCC management.

Key words: esophageal squamous cell carcinoma, LncRNA GASAL1, EIF2AK2, proliferation, migration, invasion

中图分类号:

R735.1

马祯雅,戈艳蕾,甘俊清,金叶,郑璇,孙国贵. 长链非编码RNA GASAL1靶向EIF2AK2调控食管鳞癌恶性表型的机制研究[J]. 实用医学杂志, 2026, 42(13): 2317-2330.

Zhenya MA,Yanlei GE,Junqing GAN,Ye JIN,Xuan ZHENG,Guogui SUN. Mechanism study of long non-coding RNA GASAL1 targeting EIF2AK2 to regulate malignant phenotype in esophageal squamous cell carcinoma[J]. The Journal of Practical Medicine, 2026, 42(13): 2317-2330.

图/表 20

表1

图1

表2

表3

ESCC组织中GASAL1的表达和临床病理特征的关系 (例)"

临床病理特征	例数	GASAL1表达水平		$χ 2$ 值	P值
临床病理特征	例数	低表达（n = 40）	高表达（n = 40）	$χ 2$ 值	P值
性别				2.143	0.143
男	56	25	31
女	24	15	9
年龄				1.528	0.216
≤ 60岁	33	19	14
60岁	46	20	26
肿瘤最大径^#				3.337	0.068
5 cm	44	26	18
≥ 5 cm	34	13	21
淋巴结转移				4.053	0.044
无	41	25	16
有	39	15	24
临床分期^#				7.204	0.007
Ⅰ期 + Ⅱ期	19	15	4
Ⅲ期 + Ⅳ期	28	11	17

表3

表4

图2

图3

表5

表6

表7

图4

表8

表9

图5

表10

表11

表12

表13

表14

图6

参考文献 30

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名称	引物序列（5′→3′）
GASAL1	上游引物：GCCTTGCCACTCCTCACTCA
	下游引物：CTCCTTGGTAACCGATGTCATT
EIF2AK2	上游引物：TCTGACTACCTGTCCTCTGGTTC
	下游引物：CTGCTGAGAAGTCACCTTCAGAT
GAPDH	上游引物：ACCCACTCCTCCACCTTTGA
	下游引物：CCACCCTGTTGCTGTAGCCA
U6	上游引物：CTCGCTTCGGCAGCACA
	下游引物：AACGCTTCACGAATTTGCGT

细胞	GASAL1表达水平	t值	P值
HEEC	1.00 ± 0.00
KYSE-410	1.42 ± 0.11	6.78	0.003
TE-1	3.55 ± 0.41	10.82	0.001
TE-10	1.85 ± 0.08	18.80	0.001

组别	GAPDH	U6	GASAL1
TE-1
细胞质	0.87 ± 0.01	0.27 ± 0.02	0.61 ± 0.01
细胞核	0.13 ± 0.01	0.73 ± 0.02	0.39 ± 0.01
TE-10
细胞质	1.00 ± 0.00	0.22 ± 0.04	0.77 ± 0.02
细胞核	0.00 ± 0.00	0.76 ± 0.04	0.23 ± 0.02

细胞	组别	GASAL1表达水平	t值	P值
TE-1	si-NC	1.00 ± 0.00
	si-GASAL1-1	0.26 ± 0.00	440.20	0.001
	si-GASAL1-2	0.31 ± 0.02	47.81	0.001
	si-GASAL1-3	0.39 ± 0.02	39.82	0.001
TE-10	si-NC	1.00 ± 0.00
	si-GASAL1-1	0.27 ± 0.04	29.62	0.001
	si-GASAL1-2	0.37 ± 0.10	11.08	0.001
	si-GASAL1-3	0.27 ± 0.06	23.16	0.001

组别	吸光度值（450 nm）				细胞克隆数
组别	24 h	48 h	72 h	96 h	细胞克隆数
TE-1
si-NC	0.24 ± 0.01	0.66 ± 0.01	1.20 ± 0.02	1.73 ± 0.07	431.00 ± 27.07
si-GASAL1	0.15 ± 0.01	0.35 ± 0.02	0.82 ± 0.07	1.21 ± 0.05	220.30 ± 45.50
t值	8.413	23.39	6.872	8.829	6.892
P值	0.001	0.001	0.002	0.001	0.002
TE-10
si-NC	0.23 ± 0.02	0.54 ± 0.02	1.12 ± 0.04	1.52 ± 0.03	525.30 ± 20.40
si-GASAL1	0.16 ± 0.01	0.38 ± 0.01	0.82 ± 0.04	1.13 ± 0.04	277.70 ± 5.67
t值	5.325	11.850	8.510	11.850	20.250
P值	0.006	0.001	0.001	0.001	0.001

长链非编码RNA GASAL1靶向EIF2AK2调控食管鳞癌恶性表型的机制研究

Mechanism study of long non-coding RNA GASAL1 targeting EIF2AK2 to regulate malignant phenotype in esophageal squamous cell carcinoma

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组别	细胞迁移率/%	细胞侵袭数量/个
TE-1
si-NC	68.68 ± 0.99	888.70 ± 15.63
si-GASAL1	46.19 ± 0.37	349.70 ± 40.38
t值	30.08	21.56
P值	0.001	0.001
TE-10
si-NC	51.27 ± 0.73	668.70 ± 14.01
si-GASAL1	31.05 ± 1.18	321.00 ± 55.43
t值	20.60	10.53
P值	0.001	0.001

编号	总分	肽段覆盖度	基因名	种属	高置信度肽段
1	85.96	36.54	MTCL1	人	54
3	77.26	34.98	MTCL2	人	46
4	75.96	43.25	DHX36	人	58
10	60.71	74.69	YBX1	人	76
13	51.18	31.38	PRPF4B	人	34
14	50.15	52.45	EIF2AK2	人	48
17	47.2	27.57	HNRNPUL1	人	51
18	45.97	16.85	SNRNP200	人	24
22	44.65	29.67	EIF5B	人	29

细胞	组别	GASAL1表达水平	t值	P值
TE-1	IP组	29.49 ± 3.03	16.31	0.001
	IgG组	1.00 ± 0.00	16.31	0.001
TE-10	IP组	31.05 ± 2.85	18.26	0.001
	IgG组	1.00 ± 0.00	18.26	0.001

细胞	EIF2AK2表达水平	t值	P值
HEEC	1.01 ± 0.00
TE-1	3.51 ± 1.09	3.98	0.016
TE-10	8.36 ± 1.24	10.29	0.001

细胞	组别	GASAL1表达水平	t值	P值
TE-1	GASAL1-plasmid-NC	1.00 ± 0.00	21.45	0.001
	GASAL1-plasmid	61.00 ± 4.84	21.45	0.001
TE-10	GASAL1-plasmid-NC	1.00 ± 0.00	26.38	0.001
	GASAL1-plasmid	52.20 ± 3.36	26.38	0.001

细胞	组别	细胞迁移率/%	细胞侵袭数量/个
TE-1	GASAL1 plasmid+si-EIF2AK2	58.04 ± 0.23^*#	352.33 ± 34.41^*#
	GASAL1 plasmid+si-NC	78.64 ± 0.05^#	752.00 ± 54.55^#
	GASAL1 plasmid-NC+si-EIF2AK2	35.67 ± 0.54^*	162.33 ± 9.84^*
	GASAL1 plasmid-NC+si-NC	54.45 ± 0.10^*#	322.67 ± 31.48^*#
	F值	6918.00	95.84
	P值	0.000	0.000
TE-10	GASAL1 plasmid+si-EIF2AK2	61.79 ± 0.34^*#	406.67 ± 39.88^*#
	GASAL1 plasmid+si-NC	72.11 ± 0.70^#	627.00 ± 25.31^#
	GASAL1 plasmid-NC+si-EIF2AK2	36.09 ± 1.88^*	140.33 ± 25.04^*
	GASAL1 plasmid-NC+si-NC	54.59 ± 1.66^*#	325.33 ± 19.22^*#
	F值	267.94	100.84
	P值	0.000	0.000

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细胞	组别	吸光度值（450nm）				细胞克隆数
细胞	组别	24 h	48 h	72 h	96 h	细胞克隆数
TE-1	GASAL1 plasmid+si-EIF2AK2	0.21 ± 0.01^*#	0.36 ± 0.01^*#	0.62 ± 0.00^*#	1.05 ± 0.03^*#	119.33 ± 12.04^*#
	GASAL1 plasmid+si-NC	0.34 ± 0.01^#	0.45 ± 0.00^#	0.86 ± 0.06^#	1.35 ± 0.04^#	289.67 ± 20.43^#
	GASAL1 plasmid-NC+si-EIF2AK2	0.11 ± 0.02^*	0.25 ± 0.00^*	0.40 ± 0.05^*	0.64 ± 0.04^*	47.33 ± 2.05^*
	GASAL1 plasmid-NC+si-NC	0.22 ± 0.02^*#	0.34 ± 0.02^*#	0.57 ± 0.00^*#	0.97 ± 0.02^*#	111.33 ± 8.58^*#
	F值	73.602	128.300	53.316	138.46	134.210
	P值	0.000	0.000	0.000	0.000	0.000
TE-10	GASAL1 plasmid+si-EIF2AK2	015 ± 0.02^*#	0.38 ± 0.02^*#	0.85 ± 0.03^*#	1.23 ± 0.03^*#	158.00 ± 8.60^*#
	GASAL1 plasmid+si-NC	0.22 ± 0.03^#	0.66 ± 0.06^#	1.12 ± 0.04^#	1.55 ± 0.04^#	252.67 ± 37.61^#
	GASAL1 plasmid-NC+si-EIF2AK2	0.09 ± 0.01^*	0.26 ± 0.01^*	0.59 ± 0.06^*	0.81 ± 0.02^*	52.33 ± 19.77^*
	GASAL1 plasmid-NC+si-NC	0.14 ± 0.01^*#	0.33 ± 0.04^*#	0.83 ± 0.01^*#	1.14 ± 0.05^*#	157.33 ± 33.77^*#
	F值	17.563	43.592	65.289	24.676	17.747
	P值	0.001	0.000	0.000	0.000	0.001